Свързани данни

Данните са налични в хранилището на Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.27m7h.

Резюме

1. Въведение

Месоядните и дасиороморфите са получили най-голямо внимание по отношение на изучаването на морфологичните специализации по отношение на месоядните животни. Тези две групи бозайници се сближиха в черепни черти, свързани с улавянето и консумацията на гръбначна плячка, включително големи сагитални гребени и здрави зигоматични дъги, които побират големи адукторни мускули на челюстта, и съзъбие, специализирано за нарязване на мускули и/или смачкване на кост [8,11-15 ]. В рамките на месоядните е документирана по-нататъшна морфологична специализация за размер и поведение на плячката; канидите, които се специализират в сравнително малка плячка, имат дълги и тесни челюсти, които позволяват бързо затваряне за сметка на силата на ухапване, докато канидите, които вземат по-голяма плячка, имат къси и широки челюсти, които позволяват производството на висока сила на ухапване [16]. Месоядните също така показват алометрични модели на вариация във формата на черепа и челюстните адуктори (напр. По-големите фелиди показват по-дълги ростра и по-големи физиологични напречни сечения на адуктор на челюстта [17–19]).

Много по-малко се знае за характеристиките на черепа, които са специфични за месоядните прилепи. Този навик на хранене се е развил независимо най-малко шест пъти в рамките на Chiroptera (Hipposideridae, Megadermatidae, Noctilionidae, Nycteridae, Phyllostomidae и Vespertilionidae; фигура 1), с плячка, включваща риби, жаби, гущери, птици, гризачи и други прилепи [20]. Месоядните прилепи проявяват широк спектър от ловни стратегии, включително засада на плячка, улавяне при непрекъснат полет и събиране от субстрати (прегледано в [21,22]). Важното е, че всички месоядни прилепи, познати до момента, са остеофаги; те консумират костите на плячката си заедно с меките тъкани [23–26]. Подобно на всички прилепи, месоядните видове нямат карнасните зъби, характерни за хищниците и показват разнообразна черепна морфология [27,28]. Семенните изследвания на Freeman [27] и Norberg & Fenton [22] разкриват, че много месоядни прилепи са склонни да бъдат големи (телесна маса> 17 g) и макар да не се различават напълно от насекомоядните видове, имат относително удължен череп, тънък зъб, нисък кондили, голям мозъчен обем и големи върхове. Последните проучвания обаче показват, че големият размер на тялото не е изискване за консумацията на гръбначни плячки при прилепите; Документирано е, че Micronycteris microtis (7 g) се храни с малки гущери в допълнение с насекоми [23]. Освен това някои относително големи прилепи са насекомоядни (напр. Cheiromeles torquatus, 167 g), а най-големите прилепи в Chiroptera (Pteropodidae) са плодоядни. Следователно остава неясно кои морфологични характеристики характеризират еволюцията на месоядството при прилепите.

отидете

Реконструкция с максимална вероятност за еволюцията на телесната маса при видовете прилепи, включени в това проучване. Представени са представителни черепи, които илюстрират морфологичното разнообразие. Вижте Материал и методи за дефиниции на диетата. (Онлайн версия в цвят.)

2. Материал и методи

Използвахме tps D ig2 (v. 2.22; [37]), за да дигитализираме ориентири и плъзгащи се полу-ориентири във вентрален и страничен изглед на черепа и страничен изглед на долната челюст (електронен допълнителен материал, таблица S1). Използвахме геоморф (v. 2.15.3; [38]), за да проведем геометрични морфометрични анализи на вариацията на формата и алометрията на всеки от тези набори от данни. За всеки вид и изглед извършихме наслагвания на Procrustes, за да получим координати на ориентир и размери на центроидите в образците. Изчислихме средните за видовете координати на ориентира и размера на центроида и използвахме тези данни в последващи анализи. Проведохме геометрични морфометрични анализи отделно за набора от данни, включващ само прилепи и набора от данни за прилепи и хищници, тъй като включването на хищници може да маскира тенденциите в морфологията на черепа на прилепите.

За статистически анализи класифицирахме видовете прилепи според диетата, както следва: (i) насекомоядни: диетата на вида се състои само от насекоми и други членестоноги, (ii) животински: насекомите съставляват по-голямата част (над 70%) от хранителните продукти, но от време на време в естествената диета се отчитат сухоземни гръбначни животни, (iii) месоядни: сухоземните гръбначни жертви се консумират редовно и видът има сензорни и поведенчески специализации за лов на гръбначни животни, и (iv) рибоядни: рибите представляват значително (над 50 %) компонент на диетата. Категоризациите се основават на хранителни данни и поведенчески наблюдения от литературата [20,22,25,26,39,40].

3. Резултати

а) Еволюцията на размера свързана ли е с месоядството?

В сравнение със своите насекомоядни роднини, видовете прилепи, които редовно се хранят с наземна гръбначна плячка, имат по-голяма телесна маса (филогенетична ANOVA върху log10 телесна маса: F = 3,380, p = 0,0126), по-голяма черепна кутия (размер на централния череп: F = 2,876, p = 0,030; страничен череп с размер на центроида: F = 3,578, p = 0,010) и долна челюст (F = 4,897, p = 0,0013) (таблица 1 и електронен допълнителен материал, фигура S1). Прилепите с диета, съставена както от насекоми, така и от гръбначни, и тези, които са специализирани за риби, не се различават значително по размер един от друг или от насекомоядните прилепи. Моделът, който осигури най-доброто приспособяване за еволюция на телесния размер, се характеризира с отделни селективни режими за насекомоядни + животноядни прилепи и месоядни + рибоядни прилепи, и по-голям оптимален размер на тялото за последните (OU2; таблица 2). Модел с единичен оптимум (OU1) обаче е 0.78 пъти по-вероятен от OU2.

маса 1.

Post hoc сравнения на филогенетично коригирани данни между диетичните категории (t-стойности и коригирани от Holm – Bonferroni p-стойности в скоби). (Значителните разлики между категориите диети са подчертани в курсив.)

диетапискоядниинсетивоядниживоядни месоядни
рибояден-0,919 (0,999) a
0,163 (0,999) b
0,303 (0,999) c
0,709 (0,999) d		 0,937 (0,999) a
0,025 (0,999) b
0,054 (0,999) c
0,295 (0,999) d		 -0,785 (0,999) a
-1,414 (0,776) b
-1,488 (0,665) c
-1,397 (0,753) d
насекомоядни-2,712 (0,021) д
2,568 (0,052) f

log10 телесна маса.

b Размер на централния череп на вентралния череп.

c Страничен размер на черепния център на черепа.

d Размери на страничния мандибулен центроид.

Коригирани по размер, статистически значими филогенетични основни компоненти (pPC) на формата на черепа:

e вентрален череп pPC1;

f страничен череп pPC1.

Таблица 2.

Параметри от модели на Брауново движение (BM) и модели на Орнщайн – Уленбек (OU), пригодени за еволюция на телесната маса на прилепите. (σ 2, скорост на развитие; α, сила на селекция; I, насекомояден; A, животнояден; C, месояден; P, рибояден; AICc, информационен критерий на Akaike за краен размер на пробата; ΔAICc, промяна в AICc от минимален AICc; RL, относителна вероятност = exp ((AICmin - AICi)/2), относителна вероятност моделът да минимизира очакваната загуба на информация.)

моделσ 2 αoptima AICcΔAICcRLIACP
BM5829,56--370.036.780,043
OU114985.444.0241.49364,250,530,780
OU220988.096.6633.0368,46363,72--
OU327167,648,7733.1169,9747,65366,492.770,250
OU426661.029.4533.1412.4380,7846.09366,362.640,267

(б) Има ли морфологично сближаване при независим произход на месоядството при прилепите?

Морфопространство за (а) вентрален и (б) страничен изглед на черепа при прилепите, включени в това проучване. Деформационните решетки и изкривените морфологии са показани, за да илюстрират основните тенденции във формата по първия основен компонент (PC1). Точките с данни представляват индивиди, но са направени междувидови анализи по видове. (Онлайн версия в цвят.)

(в) Проявяват ли месоядните прилепи сходни функционални черти с хищници?

След отчитане на алометрията и филогенията, месоядните и животински прилепи се припокриват с каниди и мустелиди в някои аспекти на черепната и долночелюстната форма (напр. Филогенетичен ANOVA p> 0,05 за PC2; фигура 3). Въпреки това, месоядните прилепи се различават значително от другите хищници в поне два основни аспекта на тяхната черепно-мандибуларна морфология. Първо, месоядните прилепи са склонни да имат относително по-къси и по-широки крании във вентрален изглед, въпреки че те се различават значително по тази морфологична ос (фигура 3; филогенетичен ANOVA на вентрален череп PC1: F = 5,252, p = 0,018; сравнение по двойки месоядни прилепи-хищници: t = 3.768, p = 0.002). Второ, месоядните прилепи имат по-слабо изразен мандибуларен короноиден процес (фигура 3; филогенетичен ANOVA на странична долна челюст PC1: F = 6.71, p = 0.0003; сравнение по двойки месоядни прилепи-месоядни: t = −3.048, p = 0.021). Рибоядните прилепи не се различават значително от месоядните в черепната и долночелюстната форма, но насекомоядните прилепи се различават значително в морфологията на черепа във вентрален изглед (двойно сравнение на насекомоядни прилепи-хищници на pPC1: t = 4,20, p = 0,009) и в долната челюст (напр. насекомоядни прилепи – хищници сравнение по двойки на pPC1: t = −5,112, p = 0,001).

Морфопространство за (а) вентрален череп и (б) странична долна челюст на прилепите и хищниците, включени в това проучване. Показани са деформационни решетки и изкривени морфологии, за да илюстрират основните тенденции на формата по PC1. Отбелязва се общото положение на спектралния прилеп, спектъра на вампира и основните семейства Carnivora. Точките с данни представляват индивиди, но са направени междувидови анализи по видове. (Онлайн версия в цвят.)

4. Дискусия

Месоядните прилепи обикновено са най-големите видове в техните екологични общности [49,50]. Във филогенетичен сравнителен контекст месоядната диета изглежда силно свързана с разликите в размера на тялото и черепа; месоядните прилепи обикновено са по-големи от тясно свързани видове, които се специализират върху насекоми, риби или такива, които понякога консумират гръбначни животни. По-големите размери при специализираните месоядни животни могат да осигурят няколко предимства за търсене на храна. Първо, по-големите бозайници имат по-ниска базална скорост на метаболизма [51]. Това би било енергийно полезно, когато се разчита на плячка от гръбначни животни, която е относително по-малко богата от насекомите. Второ, по-големите хищници имат по-големи домове, което им дава достъп до по-голям брой и по-голямо разнообразие от плячка [34,52,53]. Трето, по-големият размер директно води до по-висока сила на ухапване поради абсолютно по-големи физиологични области на напречно сечение на адуктора на челюстта (напр. [30,54-57]). Тези по-високи сили на ухапване биха улеснили обработката на плячката, тъй като твърдостта на плячката се мащабира положително с размера [58], а месоядните прилепи са остеофаги [23,24,26].

Месоядните прилепи обхващат почти седем пъти телесна маса (26–171 g; [20,22]). Докато повечето насекомоядни са много по-малки, някои видове все още попадат в този диапазон ([20]; електронен допълнителен материал, фигура S1). Тъй като параметрите на ехолокацията и скалата на силата на ухапване с метрики за размера на тялото [56,59], вероятно е телесната маса също да е била подбрана в някои насекомоядни линии (например за намаляване на конкуренцията с по-малки прилепи). Като потенциална последица и въпреки че месоядните линии показват високи оценки за оптимума на телесния размер и скорост на еволюция (таблица 2), не намерихме сериозни доказателства, че месоядната диета е основната селективна сила, движеща еволюцията на големите телесни размери при тези прилепи . Вместо това е възможно еволюционното увеличаване на размера на тялото при насекомоядни предци (фигура 1) да позволи консумацията на гръбначни плячки и след това последващата морфологична специализация (напр. Чрез алометрия, по-долу) в крайна сметка да доведе до моделите на размера, наблюдавани при съществуващите месоядни видове. Еволюционните анализи, включващи изкопаеми данни и обхващащи пълния набор от телесни размери в Chiroptera, са от решаващо значение за осветяване дали и как диетите на прилепите са повлияли на развитието на телесния размер и обратно.

Месоядните прилепи и месоядни хищници изглеждат по същия начин разнообразни по своите черепни морфологии и по-голямата част от черепното им разнообразие може да бъде описано по същите оси на морфологични вариации (напр. Удължаване на черепа). Черепната форма на най-малкия пробен хищник, дългоопашата невестулка, е вложена в морфопространството на прилепите, докато черепът на най-големия месояден прилеп (спектър на Vampyrum, фигури 1 и и 3) 3) много прилича на този на средните и големите месоядни (каниди и урсиди). Прилепите и хищниците обаче са относително различни в повечето оси на морфопространството (напр. PC1, фигура 3). Тъй като тези два реда се различават драстично по размер на тялото, възможно е техните морфологични разлики да са резултат от сложни, зависими от размера взаимоотношения между морфологията, функцията на хранене и екологията.

От чисто функционална гледна точка очакваме, че месоядните прилепи биха били по-малко подходящи за широки отвори, отколкото най-специализираните хищници хищници, фелидите. Това се илюстрира от относително по-ниския короноиден процес в долната челюст, който би причинил разтягане и по-ниски контрактилни сили в слепоочния мускул при екстремни зейки [35,81,82]. В сравнение с месоядните, черепните морфологии на месоядните прилепи биха произвели по-силни ухапващи сили за техния размер. Това е в съответствие с предизвикателните механични изисквания, породени от остеофагията, които може да са по-големи за по-малките хищници (но вж. [83]). Морфологии, които позволяват високи сили на ухапване, се срещат и при насекомоядни видове, които могат да се сблъскат с още по-предизвикателни механични изисквания, ако се хранят с насекоми с жилава кутикула (напр. Hipposideros commersoni, специалист по бръмбари, показан на фигура 1, е видът с най-ниска стойност на PC1, фигура 2). Като такива, прилепите, които се хранят с животинска плячка (насекоми, гръбначни животни), имат специализации по черепа, които могат да бъдат по-приспособени към изискванията за висока сила на ухапване, отколкото широка зяпа, в сравнение с месоядните животни.

Чрез анализиране на модели на черепната форма и разнообразие от размери, успяхме да идентифицираме черти и еволюционни пътища, свързани с еволюцията на месоядството при прилепите. Представените тук резултати добавят към нарастващите доказателства, които потвърждават, че както размерът, така и морфологията на захранващия апарат са се променили в тандем с механичните изисквания на диетата с прилепи [30,58,84,85] и тяхното поведение при хранене [86–88] . Това изследване също така подчертава значението на алометрията в еволюцията на морфологичното разнообразие при прилепите, които се хранят с животинска плячка, явление, което прилича на тенденциите, наблюдавани в други групи месоядни бозайници.