Редактор беше Елизабет Р. Дюмон.

стратегии

Carlos A. Mancina, L. Gerardo Herrera M., Различни стратегии за хранене, използвани от синтопични антилски нектароядни прилепи за получаване на хранителен протеин, Journal of Mammalogy, том 91, брой 4, 16 август 2010 г., страници 960–966, https: // doi .org/10.1644/09-MAMM-A-323.1

Резюме

Протеинът е от съществено значение за растежа и размножаването. Използвахме азот стабилен изотопен анализ, за ​​да реконструираме протеинов (т.е. азотен) диетичен произход в 2 антилски нектароядни прилепа с контрастираща морфология на дъвкателния апарат: Голямата антилска прилеп с дълги езици (Monophyllus redmani, Glossophaginae) и цветната бухалка на Пой (Phyllonycteris poeyi Phyllonycterinae). M. redmani има дъвкателен апарат, който е по-адаптиран да се храни с цветя, докато P. poeyi има хранителна структура, която наподобява структурата на плодоядни прилепи. M. redmani разчита на смес от азот, получена от насекоми и растения, а P. poeyi зависи повече от растителния азот. Въз основа на предишни открития във фекалното съдържание, стигнахме до извода, че M. redmani е получавал растителен азот главно от цветен прашец, а P. poeyi го е получавал предимно от плодове. Нашето проучване предполага, че морфологията на челюстта играе основна роля в диверсификацията на диетата сред некроядните прилепи за получаване на протеин.

Резюме

Las proteínas son esenciales para el crecimiento y la reproducción en los vertebrados. En este estudio usamos el análisis de isótopos estables de nitrógeno para reconstruir el origen alimentario de la proteína (ie, nitrógeno) en dos especies de murciélagos nectarívoros antillanos con diferente morfología del aparato masticatorio: el murciélago lengüigogo elmagoniegogo lengüi de cuevas de calor (Pyllonycteris poeyi, Phyllonycterinae). M. redmani tiene un aparato masticatorio adaptado para alimentarse de flores, mientras que el de P. poeyi es similar al de los murciélagos frugívoros continentales. M. redmani obtuvo el nitrógeno de una mezcla de insectos y plantas, mientras que P. poeyi lo obtuvo primordialmente de plantas. Con base en trabajos previos con contenido de heces fecales en estas especies, zakljuimos que el nitrógeno vegetal en M. redmani fue obtenido principalmente del polen, mientras en P. poeyi se obtuvo de los frutos. Nuestro estudio demostró que la morfología de la mandíbula juega un papel primordial en la diversificación alimentaria para obtener proteína en los murciélagos nectarívoros antillanos.

За разлика от първостепенната роля на нектара като източник на енергия (O'Brien 1999; Voigt and Speakman 2007; Welch et al. 2006, 2008), той е лош доставчик на хранителни вещества, от които нектариворите се нуждаят, за да оцелеят (Baker 1977). По-специално, флоралният нектар съдържа малки количества аминокиселини и нектароядните животни трябва да прибягват до други източници на храна, за да отговорят на своите нужди от протеини. Например, протеинът се получава от насекоми от колибри (López-Calleja et al. 2003) и медояди (Ford и Paton 1976), а това хранително вещество се извлича от поленови зърна от некроедни насекоми, птици и бозайници (Roulston и Cane 2000 ).

Теренните проучвания подкрепят централната роля на насекомите като основен източник на протеин за неотропични нектароядни прилепи, тъй като те имат високо съдържание на протеини (Bell 1990) и останките им често се намират в изпражненията на много видове (Fleming et al. 1972; Gardner 1977; Heithaus et al. 1975; Herrera M. et al. 2001b; Howell 1974a; Muchhala and Jarrín-V. 2002; Soto-Centeno and Kurta 2006; Tschapka 2004; Zortéa 2003). Поленовите зърна съдържат големи количества азот (Roulston and Cane 2000; Roulston et al. 2000), усвояват се от некроядни прилепи (Herrera M. и Martínez Del Río 1998; Mancina et al. 2005) и могат да поддържат нуждите от протеини на нерепродуктивните физически лица (Хауъл 1974b). За разлика от насекомите и полените, плодовете имат ниско съдържание на азот (Thomas 1984) и употребата им може да бъде ограничена при някои видове от структурата на дъвкателния им апарат (Kelm et al. 2008; Soto-Centeno and Kurta 2006).

Некроядните прилепи на Антилските острови са представени от 4 ендемични рода, вариращи от прилепи с черепно-зъбни черти, наподобяващи тези на континенталните плодоядни животни (Erophylla, Brachyphylla и Phyllonycteris - Carstens et al. 2002; Freeman 1995), до прилепи с черти, подобни на тези на континентални нектароядни животни с генерализирани хранителни навици (Monophyllus— Carstens et al. 2002; Freeman 1995). Тествахме хипотезата, че разнообразието на дъвкателния апарат сред антилските нектароядни прилепи се отразява върху техните стратегии за хранене за получаване на хранителен азот. Сравнихме произхода на асимилирания азот при 2 вида синтопични нектароядни прилепи с контрастни морфологични черти: прилепът с голям език на Антил (Monophyllus redmani, подсемейство Glossophaginae) и цветната прилеп на Poey (Phyllonycteris poeyi, подсемейство Phyllonycterinae). P. poeyi има космически индекс (Freeman 1995) от

2,5%, докато индексът в M. redmani има стойност от

5%. Въпреки че общата диета на двата вида прилепи включва нектар, цветен прашец, плодове и насекоми (Silva-Taboada 1979), P. poeyi използва плодове по-често, отколкото M. redmani, който от своя страна разчита по-силно на полени (Mancina et al . 2007). Предвидихме, че подобно на континенталните прилепи frugivorus (Herrera et al. 2002; Herrera M. et al. 2001a, 2001b), P. poeyi ще използва плодовете като основен източник на асимилиран азот. За разлика от това, ние прогнозирахме, че M. redmani ще извлече най-много асимилиран азот от насекоми. Базирахме второто си предсказване върху значителното използване на насекоми като храна, докладвано за няколко прилепи с глософагин, дори когато цветята са налични през цялата година (Muchhala и Jarrín-V. 2002).

Използвахме азот стабилен изотопен анализ (15 N/14 N) от проби, събрани в продължение на няколко месеца в кубинска тропическа вечнозелена гора. Този подход ни позволи да определим количествено дела на асимилирания азот, получен от животински (насекоми) или растителни (плодове и цветен прашец) продукти, тъй като обогатяването на тъканите с 15 N е свързано с диетата (DeNiro и Epstein 1981).

Материали и методи

Място на изследване. - Това проучване е проведено в биосферния резерват Сиера дел Росарио, в най-източната част на Кордилера де Гуанигуанико в Западна Куба (22 ° 42′36 ″ с.ш., 83 ° 33′59 ″ з.д.). Резерватът е с площ от 250,7 km 2 и се характеризира предимно с тропическа вечнозелена гора (Herrera et al. 1988), въпреки че са останали само малки петна от малко променена гора. Климатът се характеризира с дъждовен сезон от май до ноември и сух сезон от декември до април. Средната годишна температура е 24,4 ° C, а средногодишните валежи са 2014 mm (Herrera and García 1995). По принцип месестите плодове се предлагат през цялата година; няма информация за сезонните колебания на биомасата от плодове и цветя в резервата, но най-много цъфтеж и плод на посещавани от прилепи растения се случва между април и юли (Vilamajó и Menéndez 1988; C. A. Mancina, pers. obs.).

Събиране на проби. - Monophyllus redmani и P. poeyi са уловени между май 2001 г. и септември 2002 г. с мрежи от мъгла на места, характеризиращи се с незрели или регенериращи гори. Използвахме четири до шест 9-метрови или 12-метрови мрежи за мъгла с 35-милиметрови мрежи, разположени от земята до височина 2,5 м. Бременни или кърмещи жени са идентифицирани, за да се определи дали произходът на асимилиран азот е различен от този на нерепродуктивните жени. Всички прилепи бяха маркирани с номерирана лента върху пластмасова огърлица. Бяха спазени насоките на Американското общество на мамолозите за грижа и използване на бозайници (Gannon et al. 2007) и бяха получени разрешения за изследвания от местните власти.

Предвид ниския брой проби от плодове и насекоми, събирани всеки месец, използвахме средни стойности на всички проби, събрани по време на проучването за всеки източник на храна в уравнението. Средните δ 15 N стойности са съответно 1,1% ± 1,9% (средно ± SD тук и по-нататък; n = 13) и 4,3% ± 1,4% (n = 18) за плодове и насекоми. Както се очакваше, насекомите са имали по-високи δ 15 N стойности от плодовете (Mann-Whitney U = 20,5, P Phillips and Gregg (2001). Накратко, този метод осигурява средство за оценка на SE и 95% CI за средния принос на източника, който включва променливост в δ 15 N стойности на хранителни източници и потребители. Използвахме версия 1.04 на програмата ISOERROR (Phillips and Gregg 2001). Не използвахме модел, зависим от концентрацията, тъй като нашето заключение се основава на пропорционалния принос на азота от източника асимилиран азот в тъканите на прилепите, но ние признаваме важността на използването на такъв модел, когато заключението се простира до оценки на консумираната биомаса (Phillips and Koch 2002).

Анализ на данните. - Сравнихме δ 15 N и PC стойности между M. redmani и P. poeyi, използвайки дисперсионни анализи (ANOVA) с видове, пол и сезон като фактори. Разгледахме 2 сезона: периодът на повече видове посещавани от прилепи растения, носещи цветя, плодове или и двете (проби от април, май, юни и юли) и периода, когато броят на посещаваните прилепи растения с цветя, плодове, или и двете намаляват (проби от септември и декември). Както δ 15 N, така и PC стойностите бяха нормално разпределени (тест на Колмогоров – Смирнов за нормалност; d 0.10). Не включихме други видове прилепи в ANOVA поради малки размери на пробите. Всички статистически анализи са извършени с използване на STATISTICA 7 (StatSoft, Tulsa, Oklahoma) и нивото на значимост е α ≤ 0,05.

Резултати

Стойности на азот стабилни изотопи. - Monophyllus redmani имаше значително по-високи δ 15 N стойности (6,6% ± 2,5%) от P. poeyi (4,5% ± 1,2%; F1,56 = 7,62, P = 0,01); ефектите от сезоните (F1,56 = 0,29, P = 0,59), пола (F1,56 = 0,01, P = 0,93) и взаимодействията между 3-те фактора не са били значими (P> 0,30 при всички случаи). Средната годишна стойност на δ 15 N при M. redmani е подобна на стойностите, открити в P. quadridens (7,7%) и B. nana (6,2 ± 1,8%). Тази стойност при P. poeyi е подобна на стойностите, открити при P. falcatus (2,0% ± 0,8%) и A. jamaicensis (3,7% ± 1,1%).

Източници на асимилиран азот. - Според нашите оценки на PC въз основа на получените δ 15 N стойности, 2-те фокусни вида се различават по произхода на асимилирания протеин (F1,56 = 5,00, P = 0,03). M. redmani имаше по-ниска средна стойност за PC (0.45 ± 0.46, 95% CI = 0.31–0.61) от P. poeyi (0.87 ± 0.21, 95% CI = 0.71–0.89). Не са открити сезонни (F1,56 = 0,30, P = 0,50) или свързани с пола (F1,56 = 0,01, P = 0,70) разлики и нито едно от взаимодействията между 3-те фактора не е значимо (P> 0,20 във всички случаи ). M. redmani има по-висока индивидуална вариация (коефициент на вариация [CV] = 1,02) от P. poeyi (CV = 0,24), при индивиди, които получават асимилиран азот предимно от растения (PC ≥ 0,60, n = 16), насекоми (PC ≤ 0,40, n = 18), или смес от двете (PC = 0,39–0,59, n = 2). За разлика от тях, повечето P. poeyi получават асимилиран азот предимно от растения (n = 25). Средните PC стойности, получени от ISOERROR (0,47 и 0,90 за M. redmani и P. poeyi, съответно) са много сходни със стойностите, получени при разглеждане само на вариабилността на сместа и при двата вида прилепи. CI обаче са малко по-широки с ISOERROR при M. redmani (0,28–0,75) и P. poeyi (0,63–1,00).

Поради малките размери на пробите, репродуктивното състояние не е включено в статистическия анализ. Уловихме само 2 репродуктивно активни женски на M. redmani; 1 бременна жена през април е имала висока PC стойност (0,79), а 1 кърмеща жена през май е имала ниска PC стойност (0,01). В случая на P. poeyi, 4 бременни жени през април – май са имали много високи стойности на PC (0,90–1,00), а 4 кърмещи жени през юни – юли са имали стойности на PC, вариращи от средни до високи (0,56–1,00). Репродуктивно неактивните жени бяха заловени само през юли и имаха сходни PC стойности с тези на лактиращи жени, заловени през този период (0,59–1,00, n = 4).

Дискусия

Двата фокусни вида антилски некроядни прилепи използваха различни стратегии за хранене, за да получат хранителен протеин: P. poeyi зависи главно от растенията като основен източник на асимилиран азот, докато M. redmani разчита по-силно на насекоми. В сравнение с другите видове прилепи, които изследвахме, P. poeyi имаше подобен изотопен състав на двата вида плодоядни, което предполага сходен произход на асимилиран азот. За разлика от това, M. redmani е имал δ 15 N стойности, които приличат на тези, открити при 1 насекомояден вид и 1 некроядно-плодояден прилеп, за който е известно, че включва насекоми в диетата си (Silva-Taboada 1979; Swanepoel and Genoways 1983).

Phyllonycteris poeyi се храни в голяма степен с плодове в района на изследване (Mancina et al. 2007). Въпреки че плодовете обикновено са етикетирани като бедни на протеини продукти (Bosque и Pacheco 2000; Moermond and Denslow 1985), прилепите могат да получат пълен набор от незаменими аминокиселини от комбинация от няколко вида плодове (Wendeln et al. 2000). Предишни изотопни реконструкции показват, че плодовете са основният източник на протеин в някои видове неотропични плодоядни прилепи (Herrera et al. 2002; Herrera M. et al. 2001a, 2001b). Ниските нужди от азот могат да позволят на някои от тези видове да издържат на преобладаващо плодоядна диета (Delorme and Thomas 1996, 1999; L. G. Herrera M., pers. Obs.). Ниските нужди от азот, комбинирани с дъвкателен апарат, който позволява ефективното използване на плодовете (Freeman 1995), вероятно позволяват на P. poeyi да живее върху плодовете като основен източник на азот.

За разлика от това, плодовете се съобщават по-рядко в диетата на M. redmani (Mancina et al. 2007), вероятно отразяващи ограниченията, налагани от дъвкателен апарат, който е по-адаптиран за хранене с цветя (Freeman 1995; Kelm et al. 2008) . Поленът е най-често срещаният растителен елемент в изпражненията от този вид (Mancina et al. 2007), богат източник на азот (Roulston and Cane 2000) и се усвоява в червата на прилепите (Mancina et al. 2005); въпреки това, нашата изотопна реконструкция показва, че насекомите са допринесли значително за азотния хранителен басейн. Съобщава се за голяма зависимост от насекомите като храна от M. redmani въз основа на значителното присъствие на останки от насекоми в стомасите (Silva-Taboada 1979) и изпражненията (Soto-Centeno и Kurta 2006). Въпреки това, когато се изследват отделни стойности на PC, има ясно разделение между почти еднакво големи пропорции на индивиди, разчитащи силно на растения (PC = 0,93 ± 0,12, n = 16) и насекоми (PC = 0,03 ± 0,08, n = 18). Предвид липсата на сезонни или сексуални разлики в стойностите на PC при този вид, нямаме обяснение за този модел.

Изотопната реконструкция частично разделя 2-те вида некроядни прилепи в различни трофични гилдии. Разделянето на хранителните ресурси може да функционира като екологичен механизъм, позволяващ съвместното съществуване на 2 нектароядни вида, които присъстват в големи популации в района на изследване (Mancina 2008; Mancina et al. 2007). CI обаче показват известна степен на припокриване между двата вида, което се дължи на преобладаващото използване на растителен азот от

45% от М. redmani. Степента на това припокриване вероятно е по-ниска, ако M. redmani яде прашец като растителен хранителен източник вместо плодове (Mancina et al. 2007).