Институт за еволюционна екология и консервационна геномика, Университет в Улм, Улм, Германия

нектар

Мрежа за партньорство BioAcoustics, Neuss, Германия

Отделение по биология на Университета в Маями, Маями, Флорида, Съединени американски щати

Афилиация Институт за екология, Университет на националния автоном от Мексика, Мексико Д. Ф., Мексико

Институт за еволюционна екология и консервационна геномика, Университет в Улм, Улм, Германия, Смитсоновски тропически изследователски институт, Балбоа, Панама

Филиология на животните, Институт по невробиология, Университет в Тюбинген, Тюбинген, Германия

Институт за еволюционна екология и консервационна геномика, Университет в Улм, Улм, Германия, Смитсонов тропически изследователски институт, Балбоа, Панама

  • Таня П. Гонсалес-Теразас,
  • Йенс К. Коблиц,
  • Теодор Х. Флеминг,
  • Родриго А. Меделин,
  • Елизабет К. В. Калко,
  • Ханс-Улрих Шницлер,
  • Марко Чапка

Фигури

Резюме

Цитат: Gonzalez-Terrazas TP, Koblitz JC, Fleming TH, Medellín RA, Kalko EKV, Schnitzler H-U, et al. (2016) Как прилепите, хранещи се с нектар, локализират храната си: ехолокационно поведение на Leptonycteris yerbabuenae приближаващ се към кактусовите цветя. PLoS ONE 11 (9): e0163492. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0163492

Редактор: Данило Русо, Università degli Studi di Napoli Federico II, ИТАЛИЯ

Получено: 18 март 2016 г .; Прието: 10 септември 2016 г .; Публикувано: 29 септември 2016 г.

Наличност на данни: Всички съответни данни са в хартиените и поддържащите информационни файлове.

Финансиране: Това проучване беше подкрепено от Университета в Улм (за EKVK и MT) и безвъзмездна помощ от CONACYT-DAAD (за TPG-T).

Конкуриращи се интереси: Авторите са декларирали, че не съществуват конкуриращи се интереси.

Въведение

Нарастващият интерес към събирането на информация в природните системи е довел до появата на сензорна екология, изследване на това как организмите придобиват и реагират на информация за тяхната среда [1,2]. Поразителен пример за такава сензорна система е ехолокацията на прилепите. От повече от 1250 описани вида прилепи, приблизително 1000 вида използват ехолокация за пространствена ориентация и търсене на храна [3].

Неотропичното семейство Phyllostomidae с ок. 165 вида имат най-високото екологично разнообразие сред прилепите [4,5], като използваните хранителни ресурси варират от плодове, нектар и листа, до насекоми, малки гръбначни и дори кръв [4,6]. Високото екологично разнообразие на филостомидите не се отразява нито във високата вариабилност на дизайна на ехолокационните повиквания, нито в голямото разнообразие от стратегии за придобиване на храна [7,8]. Като цяло повечето филостомидни видове събират хранителни продукти като плодове, насекоми и малки гръбначни животни от повърхности в силно затрупана среда [7,9–11]. Почти всички филостомиди, записани досега, споделят подобна структура на повикване: къси (най-вече ≤ 2 ms) честотно модулирани, многохармонични, широколентови и нискоинтензивни сигнали. Следователно те са описани като „пришепващи прилепи“ [4,11–14]. Обажданията с ниска интензивност се възприемат като адаптация към търсене на храна в затрупани ситуации, тъй като използването на силни ехолокационни повиквания в рамките на растителността може да доведе до много силни ехота, прикриващи важна информация за основните цели [15]. Неотдавнашни проучвания обаче показват, че поне някои филостомидни видове излъчват ехолокационни повиквания с много по-висок интензитет от очакваното и коригират амплитудата, т.е. интензивността на обажданията, в голям диапазон, когато не търсят храна в режим на събиране [9,16,17].

Материали и методи

Проучете животни и клетка за полети

Leptonycteris yerbabuenae е относително голям (24–26 g) мигриращ прилеп за хранене с нектар от Новия свят. Този вид експлоатира предимно прашец и нектар на тропически и субтропични растения, които са приспособени към опрашване с прилепи, особено колоновидни кактуси (Cactaceae) и някои видове агаве [26–30]. Уловихме L. yerbabuenae с мрежи от мъгла, поставени пред входа на малка пещера близо до залива Кино в мексиканската пустиня Соноран. Полевата работа е проведена от средата на април до средата на май, което е цъфтящият връх на Pachycereus pringlei, един от най-често срещаните колоновидни кактуси в района [31].

Всички прилепи, използвани в нашите експерименти, са диви индивиди, които никога не са били изложени на изкуствена хранилка и са били използвани за изхранване на кактусови цветя в полето. Проведени бяха поведенчески експерименти с 5 нерепродуктивни възрастни жени в летателна клетка, състояща се от алуминиева рамка (4m x 4m x 3m), покрита със сенчеста тъкан със 70% пропускливост на светлината. Преди поведенческите експерименти прилепите са били държани за една нощ в полетната клетка за аклиматизация с достъпен достъп до медена вода в изкуствена хранилка, която няма сходство с целите, използвани по-късно в експериментите. Прилепите останаха в плен между 2 и 4 дни. Процедурите, извършени в това проучване, не подлежат на одобрение от институционална комисия по етика, тъй като домашната институция изисква това само за вътрешни изследвания. Вместо това следвахме насоките за използването на диви видове бозайници в изследванията, препоръчани от Американското общество на мамолозите [32]. Всички залавяния са извършени с разрешение на Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales, Мексико. Това разрешително на място (FAUT-0001) ни позволи да улавяме и да боравим с прилепи в района на Bahia Kino, Мексико. Всички прилепи бяха освободени невредими след експериментите на мястото за залавяне.

Поведенчески експерименти

Настройка, използвана по време на експериментите на полетната клетка с двете цели. Работихме с по една мишена наведнъж, съответно, всяка фиксирана към кактусов клон. Поведението на полета и ехолокацията бяха записани с ултразвуков микрофон и две синхронизирани видеокамери, поддържани от стробоскопска светлина. Размери на летателната клетка (4m x 4m x 3m).

Всеки индивид е бил изложен само на една цел наведнъж. Позицията, където целта е била представена на всеки прилеп, е избрана произволно. За да се избегне ученето, последователните цели никога не са били поставяни в една и съща позиция. Записвахме първите три подхода на всеки индивид за цел и отбелязвахме подход, когато прилеп летеше право към целта. Посещението се отчита, когато прилеп вкарва муцуната си в целта.

Анализ на данни

Акустичен анализ.

За изчисляване на загубата на дистанция използвахме формула (2), където r1 и r2 са разстоянието на бухалката до целта в два последователни момента [36]. (2)

Допълнителното намаляване на амплитудата на сигнала, причинено от насочената чувствителност на микрофона, беше оценено, като се вземе предвид най-лошия сценарий, като хиперкардиоиден полярен модел [37], където θ1 и θ2 са ъглите към оста на симетрията на цветето в два последователни времена: ( 3)

От тези коригирани пикови амплитудни стойности определихме дали промените в обема на ехолокационните повиквания по време на подход се дължат само на физически фактори или те също са генерирани от прилепа. Тъй като разстоянието беше по-малко от 1 м, ние не взехме предвид затихването на атмосферата.

3-D реконструкция на пътека.

Използвахме стереоскопичните видеозаписи от двете инфрачервени камери, за да реконструираме триизмерни траектории на полета на прилепите и позицията на микрофона и целите. Видео анализът е направен със софтуера 3D Movement Analysis (версия 7.5.293, Simi Reality Motion Systems GmbH, Германия). Във всяка видеопоследователност позицията на главата на бухалката беше маркирана на всеки полукадър (на всеки 20 ms) и ние изчислихме траекторията на полета, използвайки директна линейна трансформация. За реконструкция на траекторията на полета (грешка при реконструкция ± 5 cm) беше необходимо изображението на бухалката да има и в двете камери. Така реконструкцията започна с първия кадър, където бухалката се виждаше и в двете камери, на около. На 1 м от целта и приключва, когато бухалката вкарва муцуната си в целта или, в случай на неуспешен подход, когато бухалката се обръща от целта. За обща характеристика на поведението на полета използвахме цялата дължина на видеозаписите.

Точната позиция на прилепа при всяко излъчване на повикване беше интерполирана от информацията за позицията, достъпна на интервали от 20 ms. За да сравним ехолокационното поведение на прилепите, приближаващи се до различните цели, групирахме разговорите в десет интервала от разстояние. В парцелите етикетът, присвоен на всеки интервал, съответства на съответното средно число: 0– Фигура 2. Реконструкции на 3D полетни пътеки на прилеп, приближаващ се към цветето на кактуса и полукълбото.

Страничен (1), отгоре (2) и 3D (3) изглед на три примерни реконструкции на полетна пътека от един прилеп, приближаващ се към кактусово цвете (A) и полукълбо (B). Малки точки в траекторията на полета показват позицията на бухалката, докато излъчват ехолокационни повиквания. По-големите черни и зелени точки представляват съответно позицията на микрофона и центъра на кактуса, а розовата звезда показва позицията на целта.

Поведение на ехолокация

Всички хора непрекъснато ехолокират по време на полета за търсене и подхода към двете цели. По време на полет за търсене (т.е. полет преди прилепите да проявят ясен интерес към целта), прилепите излъчват единични, къси, честотно модулирани (FM) и мултихармонични ехолокационни повиквания. Не открихме значителна разлика в който и да е параметър на повикване между целите по време на търсене (F4, 5 = 0,20, P Фиг. 3.

Примери за полетно и ехолокационно поведение (спектрограми) на един прилеп, приближаващ се към цветето на кактуса (A) и полукълбото (B). Малки точки в траекторията на полета показват позицията на бухалката, докато излъчват ехолокационни повиквания. По-големите черни и зелени точки представляват съответно позицията на микрофона и центъра на кактуса, а розовата звезда показва позицията на целта. Червената звездичка показва първото повикване, което се появява при 3D реконструкцията на траекторията на полета. Бихме могли да идентифицираме различни фази: търсене (S), подход (Ap) и преди да вмъкнем муцуната в кактусовото цвете, прилепите излъчват изключително дълга терминална група с повишена честота на разговори (TG). За разлика от това, когато се приближава до полукълбото, последната група (LG), излъчена от прилепите преди да се откаже и отлети, не се различава от другите групи, излъчени по време на целия подход. Настройки на спектрограмата: FFT дължина: 512, прозорец: Hamming и припокриване: 50%.

Продължителност на импулса (A и B), импулсен интервал (D и C) и брой обаждания на група (E и F) на всички разговори, записани от прилепи, приближаващи се към цветето на кактуса и полукълбото. Линията представлява началото на зоната на припокриване и всички обаждания, разположени вдясно от тази линия, се припокриват с тяхното ехо. Данните за импулсния интервал се разделят на междугрупов интервал (GI, по-високи стойности) и интерпулсов интервал (IGI, по-малки стойности). E и F представляват броя на обажданията, излъчени за група, докато прилепите се приближават към целите; нанесеното разстояние е първото повикване на всяка група.

Не открихме значителна разлика в параметрите на обажданията между целите p> 0,05.

Подход към параметрите на повикване

Наблюдавахме характерни промени в параметрите на повикване между целите и в зависимост от разстоянието по време на фазата на приближаване. Открихме само значителен ефект на разстоянието върху продължителността на импулса (PD), докато типът мишена и тяхното взаимодействие не показаха значителни ефекти (GLMM; разстояние: F9, 62.68 = 15.28, p Фиг. 5. Параметри на повикване на ехолокация по време на подхода към кактуса цвете и полукълбо.

Продължителност на импулса (A), начална честота (B), импулсен интервал (C), крайна честота (D), пикова амплитуда (E) и честотна лента (F) на интервал от разстояние (средни стойности ± SD) по време на приближаването към цветето и полукълбо цели. Пиковата амплитуда беше коригирана за очакваното намаляване от 6 dB на наполовина от разстоянието и от ъглов полет (θ, φ) по отношение на целта.

Само разстоянието имаше значителен ефект върху импулсния интервал (PI) (GLMM; разстояние: F9, 68.11 = 18.953, p Таблица 2. Сравнение на последните групи излъчвани обаждания: непосредствено преди посещението на кактусовото цвете (терминална група) или преди излъчването на терминална група (последна група преди TG), или в полукълбото непосредствено преди отказване и излитане (последна група).